阿努的夏天每五年才到来一次的这个时期，因为天上阿努神的保佑，塔内的恶魔门都失去了它们的力量。由吉加美士王创建的乌鲁克国为了确认北方“塔”的复活，以讨伐出现的恶魔为理由，向“塔”的内部发起进攻。此后，随着阿努的夏天的到来，以向塔的高层前进并展开进攻为目标，在塔内不断地建立据点。以前为龙之塔着色的勇士基鲁和巫女卡雅的故事，成为传说被传承到八十年后的世界…… 终于第三次的阿努的夏天要到来了。塔内第一层最初设立的据点“塔内都市Mesukia”，目标直指龙之塔复活的龙之讨伐，因为为第三次出征准备的乌鲁克国军和听说塔顶沉睡着的传说中的宝藏「Blue Crystal Rod」(蓝色水晶杖)的冒险者们而变得热闹起来。