大妖怪犬大将斗牙王与人类公主十六夜的儿子——犬夜叉,因为自己半妖的身份受到人类与妖怪的排斥,为了成为真正的妖怪而想得到四魂之玉;而巫女桔梗为了保护和净化四魂之玉(Shikon of Tama),运用灵力不断与前来抢夺四魂之玉的妖怪战斗,在强大的破魔之术下其实也有颗孤单的、渴望被爱的心。两人因四魂之玉结缘,桔梗发现了犬夜叉粗鲁外表下的善良,以及与自己同样的孤独;而犬夜叉也看到了渴望过平凡生活的巫女桔梗。在不断的相互了解中,两人相爱了,并最终约定利用四魂之玉的力量,把犬夜叉变成人类,守护使命结束的桔梗也可以回归到平凡生活,与爱人相守终生。但是,在约定的日子里,发生了难以预料的变故。被假犬夜叉袭击而受到重伤的桔梗在背叛的愤怒中,用尽力气把犬夜叉封印在御神木上,然后带着四魂之玉在火焰中死去。悲剧就此拉开序幕……桔梗当时救了一个全身烧伤的盗贼鬼蜘蛛,鬼蜘蛛逐渐对桔梗产生了邪念,想得到桔梗和四魂之玉,于是把自己出卖给了无数的妖怪,诞生出了邪恶的妖怪奈落。奈落诞生后第一件事就是,分别变成犬夜叉和桔梗的样子和双方见面,在犬夜叉和桔梗决定要开始使用四魂之玉的力量让犬夜叉变成人类的时候。并且杀害桔梗,中伤犬夜叉,让他们双方互相憎恨都是被彼此所欺骗。