500年后桔梗的转世，一个普通的初中少女——日暮戈薇，因为自己身体里的四魂之玉，被妖怪强行拉入食骨之井中，跌入犬夜叉被封印后50年的战国时代，与被封印在御神木上的犬夜叉邂逅，并在迫不得已的情况下解开了少年的封印。在随后与妖怪的战斗中，戈薇蹩脚的箭术射中了四魂之玉，使之散落成碎片。之前犬夜叉因抢夺四魂之玉而被戈薇言灵控制，此时不得不陪伴着戈薇去寻找四处飘落的碎片，寻找四魂碎片的旅程就此开始了。中途碰到了七宝、弥勒、珊瑚并与他们成为了伙伴，这些伙伴都有着悲惨的遭遇，小狐狸七宝的爸爸被雷兽兄弟所杀害，所以来抢戈薇手中的四魂之玉，后来犬夜叉杀掉了雷兽兄弟替七宝报了仇。无家可归的七宝便跟随犬夜叉他们一起开始了寻找四魂之玉碎片的旅途。弥勒的家族从祖父开始被奈落下了风穴的诅咒，右手掌上的洞可以无限吸进任何东西，最终连自己都会被吸入消失。他的父亲和祖父都是因为这样失去了生命。弥勒便想抢到四魂之玉杀掉奈落解除诅咒，同时为家人报仇。此间遇到了犬夜叉他们，互相了解后，结伴同行。珊瑚是身为妖怪退治屋的除妖师，被奈落陷害，全村人被杀害，自己的家人也被让奈落控制的亲弟弟杀害，还被奈落挑拨说是犬夜叉所为，便找犬夜叉报仇，经过和犬夜叉的一番战斗了解真相后，互相成为了朋友，一起踏上了旅途。之后，他们在与奈落的斗争中一起成长，犬夜叉和戈薇也在不知不觉中产生了情愫。犬夜叉与复活的巫女桔梗相遇，在桔梗和戈薇难以抉择，引发了一段悲伤的爱情故事。
　　如今已走过犬夜叉12个年头的《犬夜叉》迎来了圆满的最终回。戈薇在高中毕业之后回到了战国换上了巫女的装束和犬夜叉一起在枫姥姥的村子里帮忙制药和驱魔。此外，珊瑚和弥勒也有了三个孩子……大家一起朝着明天活下去。